乳腺癌是女性最常见的恶性肿瘤，严重威胁女性的健康。研究发现，乳腺癌的预后不仅与乳腺癌的疾病分期和组织学类型有关，还与其分子病理分型有关，不同分型的乳腺癌，其治疗选择和预后也不同[1]。目前，乳腺癌的分子病理分型主要通过穿刺活检来判断。但是，一个穿刺点的生物学状态并不能代表全身的肿瘤特征，并且有些病灶的部位较深，或者为骨转移灶等，并不适宜行穿刺活检，所以可以无创判断乳腺癌分子病理分型状态的检查手段十分有必要。
PET-CT作为核医学检查手段，可将代谢图像与功能图像相融合，不仅可以用于乳腺癌的诊断以及判断其分期和分级，还可以用于腋下淋巴结和隐匿性远处转移灶的检测。近年来越来越多的研究发现，氟脱氧葡萄糖(fluorodeoxyglucose，FDG)PET-CT中的某些信息与乳腺癌的分子病理分型有关，或许可以无创诊断乳腺癌的分子病理分型[2-7]。此外，研究还发现FDG PET-CT在预测乳腺癌患者的治疗效果和预后中也有一定的作用[8]。
新型PET-CT示踪剂的应用，如18F-氟雌二醇(18F-fluoroestradiol，18F-FES)、[89Zr]曲妥珠单抗([89Zr] trastuzumab)等，为乳腺癌的诊疗提供了更多有用的信息。18F-FES是一种雌激素类似物，可以通过与雌激素受体(ER)特异性结合来显示乳腺癌组织中ER的分布情况，其代谢摄取值的高低与乳腺癌内分泌治疗的疗效有一定的相关性。[89Zr]曲妥珠单抗为人类表皮生长因子受体2(human epidermal growth factor receptor-2，HER2)靶向示踪剂，可用于检测HER2阳性的乳腺癌病灶。
本文主要对PET-CT与乳腺癌分子病理分型、患者对治疗的应答及预后之间的关系研究进展进行综述，探讨PET-CT在乳腺癌个体化治疗中的作用。
1 PET-CT与乳腺癌分子病理分型及ER、HER2表达的关系 1.1 FDG PET-CT与乳腺癌分子病理分型的关系FDG PET-CT可以反映葡萄糖代谢增高的病灶。肿瘤组织的糖代谢率高于正常组织，所以FDG PET-CT往往用于显示全身范围内潜在的恶性肿瘤病灶。近年来越来越多的研究发现，不同分子病理分型乳腺癌病灶的FDG摄取值不同。表 1是文献中不同分子病理分型乳腺癌FDG PET-CT检查的最大标准摄取值(SUVmax)比较情况。其中，HER2过表达型和三阴性乳腺癌的SUVmax明显大于luminal A型乳腺癌，而luminal B型乳腺癌的SUVmax则介于两者之间。
| [x±s或平均值(范围)] | |||||||
| 研究者 | n | luminal A型 | Luminal B型 (HER2阴性) |
Luminal B型 (HER2阳性) |
HER2过表达型 | 三阴性 | P值 |
| Koo等[9]* | 552 | 4.69±3.45 | 6.51±4.18 | 7.44±4.73 | 9.83±6.03 | < 0.01 | |
| Cokmert等[10]* | 176 | 5.6±4.0 | 7.4±8.2 | 11.4±5.4 | 11.0±9.1 | < 0.01 | |
| Tural等[2]* | 73 | 8.0(3.5~19.6) | 10.1(2.1~18.2) | — | 14.4(3.5~19.6)* | < 0.01 | |
| García Vicente等[3] | 168 | 6.01±4.51 | 7.09±4.79 | 8.60±5.67 | 9.38±7.31 | 11.67±5.92 | < 0.01 |
| Miyake等[4] | 89 | 4.4±2.2 | 7.7±4.0 | 7.5±4.3 | — | 9.1±5.4 | < 0.01 |
| Kitajima等[5] | 306 | 3.41±2.07 | 5.17±3.52 | 6.57±3.84 | 7.55±3.63 | 6.97±4.17 | < 0.01 |
| Lee等[6] | 38 | 4.5±2.3 | 7.2±4.9 | 7.3±4.7 | 10.2±5.5 | 8.8±7.1 | < 0.01 |
| HER2:人类表皮生长因子受体2.*该研究中Luminal B型未分HER2阳性和阴性；“—”：无相关数据. | |||||||
luminal A型是临床上最常见的乳腺癌分子亚型，其通常是早期乳腺癌，复发风险较低，对内分泌治疗敏感，对化疗反应较差，往往首选内分泌治疗，预后较好；而非luminal A型的乳腺癌往往需要化疗，所以区分luminal A型和非luminal A型乳腺癌对治疗方案的选择十分重要[11]。FDG PET-CT对区分luminal A型与非luminal A型乳腺癌有一定的意义。有关文献报道，FDG PET-CT所测得的SUVmax区分luminal A型和非luminal A型乳腺癌的效率见表 2。通常情况下，SUVmax低的乳腺癌为luminal A型。
SUVmax与HER2和Ki-67也存在一定的相关性。Cokmert等[10]的研究发现，HER2过表达型乳腺癌患者的SUVmax偏高，以SUVmax大于等于10.05为标准，SUVmax诊断HER2过表达型乳腺癌的敏感度和特异度分别为62.9%和67.4%；以SUVmax大于等于9.25为标准，SUVmax诊断三阴性乳腺癌的敏感度和特异度分别为61.0%和64.4%；SUVmax高的病灶往往预示着Ki-67不小于14%。
除了SUVmax，乳腺癌的分子病理分型不同，其总代谢体积(metabolic total volume，MTV)、病灶总葡萄糖摄取量(total lesion glycolysis，TLG)也可以不同。如有研究发现，luminal A型乳腺癌的MTV平均值最低，而HER2过表达型乳腺癌患者的MTV平均值最高[12]。
除了普通PET-CT，FDG PET-CT双时相显像也逐渐受到重视。Basu等[13]对乳腺癌患者分别在注射示踪剂后63 min和101 min进行成像，分别获得两个SUVmax，记为SUVmax1和SUVmax2。结果显示，三阴性乳腺癌患者的SUVmax1、SUVmax2和SUVmax变化率比非三阴性乳腺癌患者高。García Vicente等[14]分别在乳腺癌患者注射FDG 1、3 h时行PET-CT，两次的SUVmax分别为SUV-1和SUV-2，定义保留指数(retention index，RI)=[(SUV-2-SUV-1)/SUV-1]×100，结果发现ER和PR阳性乳腺癌患者的SUV-1、SUV-2和RI较ER和PR阴性乳腺癌患者更高。此外，García Vicente等[14]还发现，HER2阳性和HER2阴性乳腺癌之间RI的差异较SUVmax的差异更为显著，提示RI可能是一个更适合用于判断乳腺癌分子病理分型的指标。
综上所述，FDG PET-CT可以对乳腺癌的分子病理分型进行判断，其敏感度和特异度均不高，在临床应用中的意义有限，但是对于无法进行穿刺活检的病灶，如颅内转移、位置较深的肝脏转移等有一定的参考价值。相比于普通PET-CT，FDG PET-CT双时相显像在乳腺癌分子病理分型的判断中或许更有意义，但仍需要更多的研究来验证。
1.2 18F-FES PET-CT与乳腺癌ER表达的关系ER表达状态与乳腺癌患者治疗方案的选择和预后密切相关。ER阳性的乳腺癌患者需行内分泌治疗，且预后较ER阴性患者好[7]。因此，为了能够更好地进行个体化治疗，治疗前应确定患者ER的表达状态。18F-FES作为雌二醇的衍生物，可以特异性地结合ER。因此，FES PET-CT可以作为一种评估ER表达的无创检查手段。Gemignani等[15]研究发现，以SUV等于1.5作为分界值，其诊断ER阳性的敏感度为85%，特异度为75%。Peterson等[16]研究发现，如果以1.1作为分界值，SUV诊断ER阳性的敏感度为76%，特异度为100%。Yang等[17]研究发现，以平均标准摄取值(SUVmean)等于1.82作为分界值，其诊断ER阳性的敏感度为88.2%，特异度为87.5%；以SUVmean等于1.21作为分界值，其诊断ER阳性的敏感度为88.2%，特异度为87.5%。Evangelista等[18]分析了九项研究共238例患者，标准摄取值诊断ER阳性的敏感度为82%(95%CI：74%~88%)，特异度为95%(95%CI：86%~99%)。综上所述，FES PET-CT可以有效评估乳腺癌病灶的ER状态，标准摄取值越高的病灶，其为ER阳性的可能性越大。
1.3 [89Zr]曲妥珠单抗PET-CT与乳腺癌HER2表达的关系HER2作为乳腺癌重要的预后指标、对化疗治疗应答的预测因子，以及曲妥珠单抗靶向治疗的靶点，其准确检测的重要性已得到临床和病理科医生的广泛认可[19]。[89Zr]曲妥珠单抗将HER2靶向药物曲妥珠单抗与89Zr螯合而形成具有放射标记性的抗体，可以靶向示踪HER2阳性的乳腺癌病灶。Chang等[20]分别对HER2阳性和HER2阴性的转移性乳腺癌患者在24 h和96 h时行[89Zr]曲妥珠单抗PET-CT，结果显示，HER2阳性患者的SUVmean值高于HER2阴性患者(P＜0.01)。在Laforest等[21]的研究中，对12例HER2阳性乳腺癌患者实施[89Zr]曲妥珠单抗PET-CT检查，其中10例患者出现可以评估的病灶，2例患者无高代谢灶。Gebhart等[22]对56例经荧光原位杂交检测证实为HER2阳性的患者实施[89Zr]曲妥珠单抗PET-CT检查，发现40例(71.4%)患者为阳性。
[89Zr]曲妥珠单抗PET-CT也可用于转移性乳腺癌的HER2检测。有证据表明，转移性乳腺癌的HER2表达与原发灶不同[23]。HER2阴性的乳腺癌可以出现HER2阳性的转移灶。Ulaner等[24]研究了9例初发时HER2为阴性的转移性乳腺癌患者，其中5例在[89Zr]曲妥珠单抗PET-CT检查时显示出高代谢灶，而这5例经活检证实有HER2阳性转移灶2例，另外3例患者的高代谢灶经活检证实HER2阴性。
综上所述，[89Zr]曲妥珠单抗PET-CT可以显示HER2阳性的病灶，但其敏感度和特异度较低。
2 PET-CT与患者对乳腺癌治疗应答的关系 2.1 PET-CT与患者对内分泌治疗应答的关系近年来，PET-CT被越来越多地应用于评估乳腺癌患者对内分泌治疗的应答情况。Mortimer等[25]发现，治疗后7~10 d，内分泌治疗应答组的FDG摄取值增高约(28.4±23.3)%，而无应答组FDG摄取值无明显变化。乳腺癌患者内分泌治疗后7~10 d，FDG PET-CT检查时出现示踪剂摄取增加的现象称为代谢耀斑。出现代谢耀斑的患者对内分泌治疗较敏感。Dehdashti等[26]的研究发现，如果将FDG摄取增加12%及以上定义为出现代谢耀斑，FDG摄取值对乳腺癌患者内分泌治疗应答的阳性预测值为100%(15例患者全部有应答)，阴性预测值为94%(36例患者中有2例有应答)。此外，18F-FES PET-CT中FES的摄取值也可以帮助预测患者对内分泌治疗的应答情况：FES SUVmean低的患者内分泌治疗往往疗效评价为疾病进展[27]。Dehdashti等[26]研究发现，对内分泌治疗有应答的患者18F-FES PET-CT检查的标准摄取值较高(3.5±2.5)，而对内分泌治疗无应答的患者则标准摄取值较低(2.1±1.8)，两者之间差异有统计学意义(P＜0.01)。Linden等[28]也有相同的发现，18F-FES PET-CT中标准摄取值低于1.5的患者对内分泌治疗无应答，而标准摄取值高于1.5的患者中，34%患者对治疗有应答。在最近的一项研究中，以18F-FES PET-CT检查中SUVmax大于1.5为分界值，其预测患者对内分泌治疗有应答的阳性预测值和阴性预测值分别为60%(95%CI：31%~83%)和80%(95%CI：38%~96%)[29]。由此可见，PET-CT对乳腺癌患者内分泌治疗的疗效预测有重要意义，FDG PET-CT中出现代谢耀斑以及在18F-FES PET-CT中较高的基线标准摄取值提示患者对内分泌治疗敏感。
2.2 PET-CT与患者对化疗应答的关系PET-CT还可以预测乳腺癌患者的化疗效果[30]。1993年，Wahl等[31]证实PET可以在肿瘤缩小前反映细胞及细胞分子的变化。Humbert等[32]总结了六项研究包括382例患者，发现18F-FDG PET-CT预测新辅助化疗是否能达到病理完全缓解的敏感度为0.86(95% CI:0.76~0.93)，特异度为0.72(95% CI：0.49~0.87)，均高于磁共振。而对于转移性乳腺癌，在2002年时，Stafford等[33]初步证明PET-CT中治疗后FDG摄取值的改变与总体治疗效果相关。Dose等[34]研究了11例转移性乳腺癌患者(26个病灶)，分别在化疗前、化疗一周期后、化疗两周期后对其行FDG PET-CT检查，六个周期的化疗结束时，对化疗有应答组的患者在第一周期、第二周期化疗后标准摄取值下降的幅度远大于无应答组，证实FDG摄取值减少越多，其总体治疗效果越好。但是，Couturier等[35]认为，化疗第三周期的FDG摄取值改变才能预测疗效，而不是第一、第二周期。总之，FDG PET-CT可以帮助早期筛选对化疗无应答的患者。
3 PET-CT与乳腺癌患者预后的关系研究发现，PET-CT中FDG的摄取值与乳腺癌预后相关指标有关，如早期及延迟期有丝分裂计数、Ki-67细胞百分比、核级等[36]。多项研究表明，18F-FDG PET-CT与乳腺癌患者的存活率和无进展生存时间相关[37-42]。Aogi等[39]的研究发现，SUVmax≤6.0的患者预后明显优于SUVmax>6.0的患者(P＜0.01)；Nakajo等[40]研究结果显示，SUVmax≥4.2预示着患者预后较差(敏感度为80%，特异度为75%，准确度为77%)；Song等[41]也发现，SUVmax>6.0的患者其无进展生存期明显短于SUVmax≤6.0的患者；Yue等[42]研究发现，表皮生长因子受体(EGFR)和SUVmax是两个独立的判断三阴性乳腺癌患者预后的因素。以SUVmax等于3.5为分界值，在EGFR高表达组，SUVmax大于等于3.5的患者中位无疾病生存期为7.6个月，而SUVmax小于3.5的患者中位无疾病生存期为11.6个月；在EGFR低表达组，SUVmax大于等于3.5的患者中位无疾病生存期为17.2个月，而SUVmax小于3.5的患者中位无疾病生存期为22.8个月。
18F-FES PET-CT检查中的SUVmax与乳腺癌的预后也存在相关性。Gong等[43]研究发现，对于接受多西他赛和氟维司群联合治疗的患者，在治疗前和治疗两周期后分别行18F-FES PET-CT检查，所有患者治疗后的SUVmax均低于治疗前，且无进展生存期大于12个月的患者，其SUVmax的变化幅度大于无进展生存期小于12个月的患者。
综上所述，在FDG PET-CT中，SUVmax低的患者预后往往比SUVmax高的患者好，而在18F-FES PET-CT中，接受治疗后SUVmax下降多，提示其预后越好。
4 结语多个研究发现，luminal A型乳腺癌的SUVmax最低，其次是luminal B型，最高的是三阴性和HER2过表达型乳腺癌，但SUVmax诊断乳腺癌分子病理分型的敏感度和特异度均不高，临床应用价值有限。对乳腺癌患者治疗前和治疗后行FDG PET-CT有助于判断其治疗效果及预后。一般来说，患者治疗前SUVmax较低预示其预后较好。如行内分泌治疗，FDG PET-CT中出现代谢耀斑则提示患者对内分泌治疗反应良好，可继续治疗；如行化疗，治疗后FDG摄取值减少越多，则化疗效果越好，否则需考虑更换治疗方案。除FDG PET-CT外，新型示踪剂18F-FES和[89Zr]曲妥珠单抗的应用可为乳腺癌患者的诊疗提供更多的信息。如18F-FES PET-CT检查中SUVmax高的乳腺癌患者可以考虑行内分泌治疗，且对于接受多西他赛和氟维司群联合治疗的患者，治疗后SUVmax下降越多，其预后越好；[89Zr]曲妥珠单抗PET-CT可以显示HER2阳性的病灶，但是其敏感度和特异度较低。
综上所述，PET-CT可以作为一种判断乳腺癌分子病理分型状态的无创检查手段，并且可以用于预测患者的治疗效果和预后。相信随着PET-CT检查技术的进一步发展，PET-CT在乳腺癌个体化治疗中将发挥更大的指导作用。
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